Во время нахождения последнего в плену, а также после его смерти, Иоанн-Вильгельм одно время управлял государством вместе со старшим братом, Иоанном-Фридрихом.
В 1557 он вступил в испанское войско и участвовал в сражении при Сен-Кантене, но вскоре перешёл на французскую службу. После смерти старшего брата, Иоанн-Вильгельм разделил оставшиеся после него владения с младшим братом, Иоанном-Фридрихом Младшим: были учреждены два герцогства, Веймарское и Кобургское, которыми братья должны были меняться через каждые три года.
На Аугсбургском сейме Иоанн-Фридрих Младший был лишен своих верховных прав и Иоанн-Вильгельм стал единовластным обладателем всех эрнестинских владений. Заботясь о примирении религиозных течений, Иоанн-Вильгельм собирал в Альтенберте тюрингских учёных, но пятимесячные прения не привели ни к какому результату. Получая субсидии от французского короля, Иоанн-Вильгельм был вынужден послать ему помощь против гугенотов, оправдывая это тем, что считает их мятежниками против королевской власти.
После мира в Лонжюмо Иоанн-Вильгельм отозвал своё войско обратно. В 1572 в Эрфурте собралась имперская комиссия, которая, несмотря на протесты Иоанна-Вильгельма, отделила часть его земель в пользу детей его брата Иоанна-Фридриха, при чём за Ионном-Вильгельмом остались Веймар, Йена и Альтенбург.
У него был сын Фридрих Вильгельм
