Фёдор Петрович Опочинин родился 18 мая 1779 года и был единственным сыном отставного секунд-майора и предводителя дворянства Мышкинского уезда Ярославской губернии Петра Михайловича Опочинина; дед Фёдора Петровича, тайный советник Михаил Степанович Опочинин, в 1753—1760 годах был президентом Берг-коллегии.
По обычаю дворян того времени, 24 июля 1784 года, Ф. П. Опочинин пятилетним мальчиком был записан в лейб-гвардии Измайловский полк; получая домашнее образование он в полку последовательно был произведён в подпрапорщики (28 мая 1786 года), каптенармусы (16 октября 1786 года), сержанты (6 декабря 1789 года), портупей-прапорщики (21 декабря 1796 года), прапорщики (16 апреля 1797 года) и подпоручики (8 сентября 1798 года).
Действительную же службу Опочинин начал 19 мая 1800 году, в чине поручика и в звании адъютанта великого князя Константина Павловича, который скоро приблизил его к себе, оценив его ум и честность; 28 мая того же года Опочинин был переведён в лейб-гвардии Конный полк (с оставлением в занимаемой должности). 14 марта 1801 года произведён в штабс-ротмистры и 1 января 1802 года — в ротмистры.
В 1805 году Опочинин участвовал в сражении при Аустерлице и 30 января 1807 года получил орден св. Георгия 4-й степени (№ 674 по кавалерскому списку Судравского и № 1644 по списку Григоровича—Степанова)
В кампании 1807 года участвовал в сражениях при Гейльсберге и Фридланде, после которых был 2 июня награждён орденом св. Владимира 3-й степени и 12 августа произведён в полковники, также 12 августа он был удостоен прусского ордена «Pour le M?rite». Но этим и ограничилась военная деятельность Опочинина: 30 августа следующего года он по болезни вышел в отставку и 12 мая 1809 г. поступил на гражданскую службу советником в Экспедицию государственных доходов, с переименованием в коллежские советники.
28 июля 1809 года Опочинин получил в награду чин статского советника. В феврале—марте 1810 года ревизовал в Государственном казначействе денежную кассу и порядок дел, 16 апреля того же года был назначен на должность Санкт-Петербургского вице-губернатора; за труды на этой должности он был 27 января 1811 года награждён орденом св. Анны 2-й степени с алмазными знаками.
9 декабря 1811 г. Опочинин был произведён в действительные статские советники, и 1 марта 1813 года назначен директором Департамента разных податей и сборов, каковую должность занимал до 14 февраля 1819 г., когда по прошению от должности директора с оставлением в ведомстве Министерства финансов; 9 февраля 1823 году он был уволен от службы. 26 марта 1813 года за приведение в порядок дел в Петербургской казённой палате Опочинин был награждён орденом св. Анны 1-й степени (алмазные знаки к сему ордену были пожалованы 22 августа 1826 года) и 17 января 1817 года — орденом св. Владимира 2-й степени.
С 18 января 1826 г. начинается придворная служба Опочинина: пожалованный в шталмейстеры, он неоднократно исполнял различные высочайшие поручения, между прочим в 1827 г. был командирован в Дрезден с особым поручением к новому саксонскому королю Антону. В 1828 г. находился при великой княгине Елене Павловне во время её заграничного путешествия.
25 февраля 1833 г. Опочинин был назначен членом комиссии о построении Исаакиевского собора и 18 апреля того же года членом Попечительного совета и попечителем больницы св. Марии Магдалины в Санкт-Петербурге.
2 апреля 1838 года Опочинин был пожалован в действительные тайные советники и вскоре (23 апреля) назначен обер-гофмейстером Высочайшего Двора, и ровно через два года — президентом Гоф-интендантской конторы; 3 мая того же 1840 г. Опочинин был назначен членом комитета для устройства финансовой части Санкт-Петербургской театральной дирекции; в 1843 г. (с августа по октябрь) временно исполнял обязанности председателя Попечительного совета заведений Общественного призрения в Санкт-Петербурге; не раз Опочинин исправлял и обязанности обер-камергера. Среди прочих занятий Опочинина было его членство в различных столичных строительных комиссиях, в том числе он занимался финансовым контролем за сооружением Александровской колонны на Дворцовой площади и строительством дворца великой княгини Марии Николаевны. За труды по сооружению Александровской колонны Опочинину 29 августа 1838 года был пожалован орден Белого Орла, а за труды по Гоф-интендантской конторе — 19 апреля 1841 года орден св. Александра Невского (алмазные знаки к этому ордену даны 25 марта 1844 года) и 5 декабря того же года орден св. Владимира 1-й степени.
1 июля 1846 г. Опочинин был Высочайше назначен членом Государственного совета и 21 апреля следующего года председателем Попечительного совета заведений Общественного призрения. 5 декабря 1850 года Опочинину был пожалован орден св. Андрея Первозванного. В апреле—июне 1851 года Опочинин временно управлял Придворной конторой.
Быстрое и блестящее повышение Опочинина по службе современники объясняют редкими качествами его души и ума, честностью, общительностью, благодаря которым он неизменно пользовался благорасположением императорской семьи и в частности великого князя Константина Павловича. Ф. Ф. Вигель характеризовал Опочинина: «Ротмистр Конной гвардии и любимый адъютант цесаревича Константина Павловича, с приятной наружностью и гибким, вкрадчивым характером, он удивительно всем нравился, и мужчинам и женщинам. Он был ростом не велик, но чудесно сложен, в самом голосе имея что-то привлекательное. Ни перед кем не унижаясь, он однако же никогда не показывал гордости и, вероятно, не любя печальных лиц, сам старался всем улыбаться».
Ф. П. Опочинин с 14 января 1807 года был женат на Дарье Михайловне (1788—1854), дочери фельдмаршала М. И. Кутузова. 27 октября 1829 года она была удостоена звания кавалер-дамы ордена св. Екатерины 2-й степени. Их дети: Константин (1808—1848, полковник, флигель-адъютант), Александра (1814—1868, замужем за генерал-лейтенантом и шталмейстером М. И. Туманским) и Мария (1817—1863, замужем за тайным советником А. А. Горяиновым).
20 декабря 1852 г. Ф. П. Опочинин скончался, похоронен в Троице-Сергиевой Приморской пустыни под Санкт-Петербургом.
