После смерти Ивана обвинён в измене и отправлен в почётную ссылку - воеводой в Нижний Новгород (1584). Вскоре был прощён и в 1591 г., во время татарского набега на Москву, вошёл в состав военного совета при главнокомандующем Ф.И. Мстиславском. Зимой 1591 - 1592 гг. участвовал в большом походе в Финляндию. Постепенно сумел вернуть немалую часть былого влияния (детей Бельского даже хоронили в кремлёвском Вознесенском монастыре рядом с могилами цариц и царевен). В 1596 г. был назначен начальником засечной черты против крымских татар. После смерти царя Фёдора Ивановича в 1598 г. Бельский выступил одним из лидеров антигодуновской оппозиции, созвал в Москву из своих вотчин вооружённых людей, дабы посадить на престол Симеона Бекбулатовича. В 1600 году послан на Северский Донец строить город Царёв-Борисов, из-за разговоров («Борис в Москве царь, а я в Царёве-Борисове!») вновь обвинён в измене и сослан. Существует версия, что он основал слободу Бельскую (ныне город Старобельск), известную по источникам лишь с 1686 года.
В 1605 амнистирован Фёдором Годуновым. При приближении к Москве войск Лжедмитрия I подтвердил, что тот является истинным царевичем, и заявил, что лично его спас.
После воцарения Василия Шуйского отправлен воеводой в Казань, где был убит толпой горожан, которых отговаривал от присяги полякам.
