Сын князя Фёдора Васильевича Оболенского-Телепня. брат Ивана Фёдоровича, который при регентстве Елены Глинской и малолетнем цере Иване Грозном фактически возглавлял правительство.
Во время войны с Литвой командовал одним из московских отрядов, действовавших в Северской земле. В 1534 году он, действуя из Стародуба, разорял литовские земли в окрестностях Мозыря, Турова, Могилева и доходя до Новгорода Литовского. В следующем, 1535 году, литовское войско, захватив Гомель, осадило Стародуб, оборону которого возглавлял Фёдор Фёдорович. Князь Фёдор мужественно защищался. Литовцы подвели подкопы, взорвали укрепления, в жестоком сражении Телепнев-Оболенский был взят в плен. С русской стороны погибло около 13 000 человек. Литовская сторона использовала его пленение, как повод для начала переговорного процесса с его братом князем Иваном. После заключения пятилетнего перемирия, в 1537 г., князь Фёдор вернулся в Москву.
